Кристофер Толкин родился в Англии, в городе Лидс, и был третьим сыном Дж. Р. Р. Толкина. Он закончил школу в Черуэлле, а затем католическую Oratory School. Во время Второй мировой войны был пилотом в Королевских военно-воздушных силах Великобритании, после чего изучал лингвистику и английскую литературу в Оксфорде. Впоследствии Кристофер Толкин стал преподавателем английского языка в Оксфордском университете, где проработал с 1964 по 1975 годы.
После смерти отца Кристофер, при участии Гая Габриэля Кея, доработал и опубликовал его незаконченную книгу «Сильмариллион». В 1983—1996 он опубликовал 12-томную серию «История Средиземья», состоящую из черновиков Джона и комментариев Кристофера. На основе одного из таких черновиков в 2007 году он дописал до объёма повести отрывок «Дети Хурина».
5 мая 2009 года была опубликована книга «Легенда о Сигурде и Гудрун», не относящаяся к циклу произведений о вымышленом мире Средиземье.
В настоящее время он живет во Франции со второй женой Бали Толкин (англ. Baillie Tolkien, урожденная Класс). У них двое детей: Адам Руэл Толкин и Рэйчел Клэр Руэл Толкин. Саймон Толкин (р. 1959), сын от первого брака, — адвокат и писатель-романист.
Кристофер возглавляет организацию Tolkien Estate (Наследие Толкина), обладающую правами на все произведения Джона Толкина — кроме «Хоббита» и «Властелина Колец», права на которые принадлежат Tolkien Enterprises Саула Заенца. Соперничество между этими двумя организациями часто омрачает наследие Толкина: так, Кристофер Толкин через суд пытался помешать съёмкам фильмов по этим книгам, настаивая на необходимости выплаты его семье 160 млн долларов[1][2][3]. Разногласия относительно фильмов стали одной из причин разрыва Кристофера с его сыном Саймоном, который сотрудничал со съёмочной группой. По словам Питера Джексона, Саймон признался ему, что отец и сын не разговаривают уже много лет[4].